در ۲۴ تیر ۱۳۸۹ آیت الله خامنه ای طی حکمی مجددا آقایان جنتی و رضوانی و مدرسی یزدی را به عنوان فقهای شورای نگهبان انتخاب کرد. رئیس وقت قوه قضائیه، صادق آملی لاریجانی نیز پنج حقوقدان شامل محمدرضا علیزاده، محمد سلیمی، سیامک ره پیک، محمد هادی صادقی و احمد بیگی حبیب آبادی را به عنوان نامزد عضویت در شورای نگهبان به مجلس معرفی کرد که سه نفر اول به شورای نگهبان راه یافتند.
در ۳۱ فروردین ۱۳۹۲آیت الله غلامرضا رضوانی عضو فقهای شورای نگهبان در دورههای اول، سوم، چهارم، پنجم و ششم پس از ۳۴ عضویت در شورای نگهبان درگذشت. چند ماه بعد در تیر ۱۳۹۲ آیت الله خامنه ای طی حکمی محمدمهدی شب زنده دار را به عنوان جانشین غلامرضا رضوانی و آقایان محمد یزدی، هاشمی شاهرودی، و محمد مومن قمی را مجدد به عنوان فقهای جدید شورای نگهبان منصوب کرد. در همین زمان صادق لاریجانی رئیس وقت قوه قضائیه چهار حقوقدان را به مجلس معرفی کرد که پس از رای گیری محسن اسماعیلی، سام سوادکوهی، نجات ابراهیمیان حائز آرایلازم شدند و به شورای نگهبان راه یافتند اما سخنگوی شورای نگهبان یعنی عباسعلی کدخدایی از راهیابی باز ماند.
در تیرماه ۱۳۹۳ نجات الله ابراهیمیان به عنوان سخنگوی شورا انتخاب شد. پیش از آن یعنی از تیر ماه ۹۲ تا تیر ماه ۹۳ شورای نگهبان هیچ سخنگویی نداشت.
۱۸ ماه بعد در ۲۶ دی ماه ۱۳۹۴ نجات الله ابراهیمیان سخنگوی شورای نگهبان به دلیل اختلاف نظر با اعضای شورا به ویژه احمد جنتی دبیر شورای نگهبان از سمت خود استعفا داد اما مورد موافقت اعضای شورای نگهبان قرار نگرفت. ابراهیمیان اعلام کرده بود نیازی به موافقت اعضای شورای نگهبان با استعفایش ندارد.
در این دوره از شورای نگهبان مجموعا ۱۵ نفر شامل ۷ فقیه و ۸ حقوقدان حضور داشته اند.
در این دوره نظارت بر انتخاباتهای مجالس نهم و دهم، ریاست جمهوری یازدهم و خبرگان پنجم بر عهده شورای نگهبان بود. حاصل نظارت شورای نگهبان بر انتخابات مجلس نهم رد صلاحیت ۳۴۴۴ نفر از ۵۲۸۳ کاندیدای انتخاباتی بود. در انتخابات ریاست جمهوری یازدهم تنها ۸ نفر توانستند از سد شورای نگهبان عبور کنند و مابقی ۶۷۸ کاندیدای انتخاباتی همگی رد صلاحیت شدند. اکبر هاشمی رفسنجانی سرشناسترین چهرههای رد صلاحیت شده توسط شورا بود. در انتخابات خبرگان پنجم نیز آمار رد صلاحیتها کاماکان بالا بود. در این دور شورای نگهبان صلاحیت ۶۴۰ نفر منجمله تمامی ۱۶ کاندیدای زن و همچنین افرادی نظیر سید حسن خمینی و یا محمد رضا عباسی فرد عضو سابق شورای نگهبان رد شد. رد صلاحیت مینو خالقی پس از انتخاب توسط مردم اصفهان یکی دیگر از تصمیمات پر حاشیه شورا در این دوره بوده است.
در دوره ششم شورای نگهبان هم بسیاری از قوانین توسط شورا تایید و رد شدند. رد عضویت در بنياد اروپايي مديريت كيفيت، رد قانون مجازات قاچاق اسلحه، رد قانون تابعیت از طریق مادر، رد طرح تقویت مرزبانی و تایید طرح ازدواج با فرزند خوانده از جمله مهمترین قوانین مورد بحث در دوره ششم بودند. لازم به ذکر است که متن برجام توسط شورای ششم نگهبان تصویب شده است.
در دوره ششم شورای نگهبان، این شورا ۹ بار اقدام به ارائه تفسیر از اصول مختلف قانون اساسی کرده است. این اصول عبارت بودند از اصول ۱۳۳-۱۳۵-۱۳۸-۸۵-۱۱۳-۷۵-۱۳۶. اصل ۱۳۸ در این دوره دوبار مورد تفسیر قرار گرفته است. در یکی از تفاسیر اصل ۱۳۸ آماده است: بدیهی است رئیس قوه قضائیه نمیتواند برای دستگاههای خارج از این قوه آییننامه وضع نماید، اما میتواند در حدود اختیارات مذکور در قانون اساسی، آییننامه تصویب کند، در این صورت آییننامه مصوب ایشان برای همه دستگاهها لازمالاتباع است.»